A hátvéd 1950-ben csatlakozott a gárdához, amelyet 18 idényen át szolgált. Összesen 688 alkalommal szerepelt a csapatban, ennél többször csak Ryan Giggs, Bobby Charlton és Paul Scholes lépett pályára az MU színeiben. Négyszeres bajnok, egyszeres FA Kupa-győztes, és 1968-ban tagja volt a Bajnokcsapatok Európa Kupájában (BEK) diadalmaskodó együttesnek. 

Foulkes egyike volt azoknak, akik 1958. február 6-án túlélői voltak a Manchester United tragédiájának. A Belgrádból hazafelé tartó küldöttség gépe Münchenben leszállt tankolni, ám a felszálláskor lezuhant. A katasztrófában 23-an, köztük nyolc játékos veszítette életét. Később választották Foulkest a csapat kapitányává.